A negyedik évadra Dexter apává és szerető férjé, igazi kertvárosi átlagpolgárrá vált. Persze ezúttal is méltó ellenfélre akad a Szentháromság névre keresztelt gyilkos személyében.

Dexter-nek mostantól be kell építenie újszülött gyermekét is a bonyolult életébe. Egy korábbi sorozatgyilkos, Szentháromság újra felbukkan Miami utcáin, így Frank Lundy is visszatér, hogy lezárhassa az ügyet.

Dexter rossz helyre teszi a a szükséges bizonyítékot a Trinity Gyilkos ügyben, a bizonyítékot, mely felfedhetné titkát. Mindeközben a Miami-i rendőrség két sorozatgyilkost is üldöz egyszerre...

Dexterék környékét megrongálják. A Trinity gyilkos újra lecsap, Debra elbizonytalanodik Anton-nal való kapcsolatában, mikor egyre több időt tölt Lundy-val, és LaGuerta és Batista viszonya is kezd bonyolulttá válni.

Dexter egyedül marad otthon, miután Rita elviszi a gyerekeket vakációzni, így szabadidejében különböző dolgokat csinálhat. LaGuerta és Batista a jövőjükön vitatkozik és Debra segít Lundy-nak a Trinity Gyilkos utáni nyomozásban.

Debra felépül a lövöldözés okozta sérülésből, azonban érzelmileg nehezen bírkózik meg Lundy halálával. Dexter úgy hiszi a Trinity Gyilkos volt az elkövető és nem pedig más, ahogy a rendorök többsége gondolja. Ezután pedig sokkal közelebb kerül hozzá, mint korábban valaha is gondolta volna.

Dexter tudja, hogy csak idő kérdése, hogy Szentháromság legutóbbi alkotását a Miami-i rendőrség is felfedezze. Ezek után kétszer olyan keményen kell dolgoznia, hogy egy lépéssel a nyomozásuk előtt járjon. Debra inkább kimarad a saját ügyéből, ugyanis úgy véli, kockáztatná a karrierjét és feszegetné a szolgálati szabályzat határait az igazságszolgáltatás nevében.

Úgy tűnik, Dexter-nek végre sikerül megtalálnia az egyensúlyt a munkája, a családja és a sötétebbik énje között. Azonban tudja, ez a látszólagos nyugalom nem tart sokáig. Gyilkosságok sorozata vezeti el a rendőrséget egy kiváló fotóshoz, ami Dexter-t is arra ösztönzi, hogy listája elejére tegye. Mindeközben, Debra újra munkába áll, és minden energiáját Szentháromság felkutatásába fekteti.

Dexter egy építkezésre megy Szentháromsággal, azonban még továbbra sem öli meg őt. A csapat tovább nyomoz Szentháromság ügyében és Rita is egyre közelebb kerül hozzá egy szomszéd segítségével, mialatt Dexter távol van.

Dexter továbbra is próbálja megérteni Szentháromságot és az ő tetteit, azáltal, hogy elbeszélget a családjával; rájön, hogy Arthur Mitchellnek sem lehet teljesen tökéletes álcája. Amíg Dexter távol van, Rita egy kis segítséget kap a sokasodó háztartási gondok enyhítésére egy jóképű szomszéd személyében. Debra folytatja a Szentháromság utáni nyomozást és ezzel saját biztonságát veszélyezteti.

Dexter azt hiszi, hogy teljesen kiismerte Szentháromságot, egészen addig, amíg egy 10 éves kisfiú el nem tűnik.

Dexter-nek meg kell állítania Debrá-t a nyomozásban, hogy ne tudja leleplezni Arthur-t, mint Szentháromságot. Mindeközben, Arthur maga is próbálja felkutatni Dexter alteregójának, Kyle Butler-nek a hollétét.

Az évad fináléjában elérkezik a végső megmérettetés Dexter és Arthur számára. Debra rájön egy régóta rejtegetett igazságra. Mindeközben, Rita elismeri, hogy házassága bajba jutott. Batista-nak és LaGuerta-nak is szembe kell néznie kapcsolatuk következményeivel.